Relationship between Toxoplasma gondii infection and risk of type 2 diabetes mellitus
DOI:
https://doi.org/10.56294/hl2024.331Keywords:
Toxoplasma gondii, Diabetes mellitus, immune response, insulinAbstract
Introduction: Toxoplasmosis is a disease widely distributed worldwide caused by the intracellular parasite Toxoplasma gondii, an opportunistic organism that infects humans, developing the disease asymptomatically or with mild clinical manifestations, although in immunocompromised patients, it can affect different organs causing brain and eye lesions and even causing death. The activation of immunological mechanisms in response to the parasite is the main reason for the clinical manifestations observed in these patients. Several investigations establish a possible relationship between T. gondii infection and the appearance of Diabetes mellitus 2, a metabolic disease with a high prevalence in the world, representing 90% of the cases of diabetes worldwide, responsible for a high morbimortality rate in humans. Objective: To analyze the existing evidence on the relationship between T. gondii seropositivity and the onset of diabetes mellitus. Method: A bibliographic search was carried out in databases such as PubMed, Web of Science, Scopus, and Google Scholar using key terms related to T. gondii, diabetes mellitus, immune response, seroprevalence, T. lymphocytes, insulin, and immunoglobulins. More than 30 articles were included in the review. Conclusions: Evidence indicates that T. gondii infection may increase the risk of developing type 2 diabetes mellitus in populations exposed to this parasite worldwide, with important implications for public health systems. This suggests the need for prevention and treatment of toxoplasmosis as an essential factor in preventing the onset of Type 2 Diabetes.
References
1. Toxoplasmosis.pdf [Internet]. [citado 6 de septiembre de 2023]. Disponible en: https://www.amc.edu.mx/revistaciencia/images/revista/68_1/PDF/Toxoplasmosis.pdf
2. Elsheikha HM, Marra CM, Zhu XQ. Epidemiology, Pathophysiology, Diagnosis, and Management of Cerebral Toxoplasmosis. Clin Microbiol Rev. 17 de marzo de 2021;34(1):e00115-19.
3. Sánchez M de J. Posible asociación entre toxoplasmosis y diabetes [Internet] [Thesis]. Universidad Veracruzana. Centro de Investigaciones Biomédicas. Región Xalapa; 2019 [citado 7 de septiembre de 2023]. Disponible en: https://cdigital.uv.mx/
4. Editores V. Neurología.com [Internet]. [citado 7 de septiembre de 2023]. Disponible en: https://neurologia.com/articulo/articulo/99409
5. Fonte Galindo L, Rodríguez Peña M. Motivos para actualizar creencias en relación con algunos aspectos de la infección por Toxoplasma gondii. Revista Cubana de Higiene y Epidemiología [Internet]. diciembre de 2011 [citado 7 de septiembre de 2023];49(3):322-4. Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S1561-30032011000300001&lng=es&nrm=iso&tlng=es
6. Sánchez Artigas R, Cobos Valdés D, Sánchez Cruz L, Miranda Cruz A, Camejo Roviralta L, Araujo Baptista L. La Toxoplasmosis observada como un problema no resuelto. Revista Cubana de Investigaciones Biomédicas [Internet]. septiembre de 2016 [citado 7 de septiembre de 2023];35(3):272-83. Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S0864-03002016000300006&lng=es&nrm=iso&tlng=es
7. Molan A, Nosaka K, Hunter M, Wang W. The role of Toxoplasma gondii as a possible inflammatory agent in the pathogenesis of type 2 diabetes mellitus in humans. Family Medicine and Community Health. 1 de diciembre de 2016;4:44-62.
8. Rodriguez A. Fisiopatologia de la Diabetes Mellitus Tipo 2 J Castillo. [citado 7 de septiembre de 2023]; Disponible en: https://www.academia.edu/10211861/Fisiopatologia_de_la_Diabetes_Mellitus_Tipo_2_J_Castillo
9. O´Farrill LCL, Fernández LAO, Cuervo AM de S. Interacción genoma-ambiente en la génesis de la diabetes mellitus tipo 2. Acta Médica del Centro [Internet]. 3 de octubre de 2017 [citado 7 de septiembre de 2023];11(4):56-69. Disponible en: https://revactamedicacentro.sld.cu/index.php/amc/article/view/867
10. Lacato AOF. Actividad física y su relación con el sistema inmune. Revista Cubana de Investigaciones Biomédicas [Internet]. 15 de mayo de 2023 [citado 7 de septiembre de 2023];42(1). Disponible en: https://revibiomedica.sld.cu/index.php/ibi/article/view/1158
11. Nicholson L. The Immune System. Essays in Biochemistry. 26 de octubre de 2016;60(3):275-301.
12. Ye J, Wang Y, Wang Z, Ji Q, Huang Y, Zeng T, et al. Circulating Th1, Th2, Th9, Th17, Th22, and Treg Levels in Aortic Dissection Patients. Mediators of Inflammation [Internet]. 6 de septiembre de 2018 [citado 7 de septiembre de 2023];2018:e5697149. Disponible en: https://www.hindawi.com/journals/mi/2018/5697149/
13. Rendon JL, Choudhry MA. Th17 cells: critical mediators of host responses to burn injury and sepsis. Journal of Leukocyte Biology [Internet]. 1 de septiembre de 2012 [citado 7 de septiembre de 2023];92(3):529-38. Disponible en: https://doi.org/10.1189/jlb.0212083
14. Wang P, Zhang Z, Yin B, Li J, Xialin C, Lian W, et al. Identifying changes in immune cells and constructing prognostic models using immune-related genes in post-burn immunosuppression. PeerJ. 2022;10:e12680.
15. Portal INSST [Internet]. [citado 7 de septiembre de 2023]. Toxoplasma gondii - Agentes biológicos - Parásito - Portal INSST - INSST. Disponible en: https://www.insst.es/agentes-biologicos-basebio/parasitos/toxoplasma-gondii
16. lenguaje_claro_sobre_toxoplasmosis.pdf [Internet]. [citado 7 de septiembre de 2023]. Disponible en: http://obsinvestigacion.unach.edu.ec/obsrepositorio/libros/lenguaje_claro_sobre_toxoplasmosis.pdf
17. Sánchez Artigas R, Góngora Amores W, Cobos D, Miranda Cruz A. Seroprevalencia de anticuerpos IgG anti Toxoplasma gondii en receptores pretrasplante renales cubanos, Holguin, 2005. Memorias del Instituto de Investigaciones en Ciencias de la Salud [Internet]. diciembre de 2006 [citado 7 de septiembre de 2023];4(2):04-6. Disponible en: http://scielo.iics.una.py/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S1812-95282006000200002&lng=en&nrm=iso&tlng=es
18. Said DE, Amer EI, Sheta E, Makled S, Arafa FM, Diab HE. Nano-Encapsulated Antioxidant: Retinoic Acid as a Natural Mucosal Adjuvant for Intranasal Immunization against Chronic Experimental Toxoplasmosis. Trop Med Infect Dis. 7 de febrero de 2023;8(2):106.
19. Artigas RS, Amores WG, Valdes DC, Batista YG, Cruz AM. Aspectos básicos sobre la patogenia, respuesta inmune y bioseguridad en el trabajo con el Toxoplasma gondii. Correo Científico Médico [Internet]. 2012 [citado 11 de septiembre de 2023];16(1). Disponible en: https://www.medigraphic.com/cgi-bin/new/resumen.cgi?IDARTICULO=39301
20. Gigley JP, Bhadra R, Khan IA. CD8 T Cells and Toxoplasma gondii: A New Paradigm. J Parasitol Res. 2011;2011:243796.
21. Ivanova DL, Krempels R, Denton SL, Fettel KD, Saltz GM, Rach D, et al. NK Cells Negatively Regulate CD8 T Cells to Promote Immune Exhaustion and Chronic Toxoplasma gondii Infection. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology [Internet]. 2020 [citado 11 de septiembre de 2023];10. Disponible en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fcimb.2020.00313
22. Artigas RS, Laurencio AMP, Brito EJF, Gavilanes SCV, Pérez AM. Prevalencia de toxoplasmosis en niños de entre uno y seis años de edad. Medisur [Internet]. 4 de septiembre de 2023 [citado 14 de septiembre de 2023];21(5). Disponible en: https://medisur.sld.cu/index.php/medisur/article/view/5751
23. Cruz Quevedo M, Hernández Cruz A, Dorta Contreras AJ, Cruz Quevedo M, Hernández Cruz A, Dorta Contreras AJ. El nexo entre biología, respuesta inmune y clínica en la infección por Toxoplasma gondii. Revista Cubana de Investigaciones Biomédicas [Internet]. diciembre de 2019 [citado 11 de septiembre de 2023];38(4). Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S0864-03002019000400014&lng=es&nrm=iso&tlng=es
24. Oliveira-Scussel AC de M, Ferreira PTM, Resende R de S, Ratkevicius-Andrade CM, Gomes A de O, Paschoini MC, et al. Association of gestational diabetes mellitus and negative modulation of the specific humoral and cellular immune response against Toxoplasma gondii. Frontiers in Immunology [Internet]. 2022 [citado 21 de septiembre de 2023];13. Disponible en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fimmu.2022.925762
25. Suzuki Y. The immune system utilizes two distinct effector mechanisms of T cells depending on two different life cycle stages of a single pathogen, Toxoplasma gondii, to control its cerebral infection. Parasitol Int. junio de 2020;76:102030.
26. Suzuki Y, Wang X, Jortner BS, Payne L, Ni Y, Michie SA, et al. Removal of Toxoplasma gondii cysts from the brain by perforin-mediated activity of CD8+ T cells. Am J Pathol. abril de 2010;176(4):1607-13.
27. Gargiulo C, Pham VH, Nguyen KCD, Kim ND, Nguyen TV, Luu AT, et al. Toxoplasmosis Gondii Infection and Diabetes Mellitus Type 2 Treated by Using Autologous Peripheral Blood Stem Cells a Unique Case Report of a Caucasian 83 Year Old Lady. Biomedical Research and Therapy [Internet]. 30 de agosto de 2015 [citado 14 de septiembre de 2023];2(08):339-46. Disponible en: http://bmrat.org/index.php/BMRAT/article/view/57
28. Molan A, Nosaka K, Hunter M, Wang W. The role of Toxoplasma gondii as a possible inflammatory agent in the pathogenesis of type 2 diabetes mellitus in humans. Family Medicine and Community Health. 1 de diciembre de 2016;4(4):44-62.
29. Shin DW, Cha DY, Hua QJ, Cha GH, Lee YH. Seroprevalence of Toxoplasma gondii Infection and Characteristics of Seropositive Patients in General Hospitals in Daejeon, Korea. Korean J Parasitol [Internet]. junio de 2009 [citado 15 de septiembre de 2023];47(2):125-30. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2688793/
30. Jafari Modrek M, Saravani R, Mousavi M, Salimi Khorashad A, Piri M. Investigation of IgG and IgM Antibodies Against Toxoplasma gondii Among Diabetic Patients. Int J Infect [Internet]. 20 de marzo de 2015 [citado 15 de septiembre de 2023];2(3). Disponible en: https://brieflands.com/articles/iji-14725.html
31. Radcliffe NJ, Seah J, Clarke M, MacIsaac RJ, Jerums G, Ekinci EI. Clinical predictive factors in diabetic kidney disease progression. J Diabetes Investig [Internet]. enero de 2017 [citado 15 de septiembre de 2023];8(1):6-18. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5217935/
32. Molan A, Nosaka K, Hunter M, Wang W. The association between Toxoplasma gondii and type 2 diabetes mellitus: a systematic review and meta-analysis of human case-control studies. Bulletin of the National Research Centre [Internet]. 13 de enero de 2020 [citado 17 de septiembre de 2023];44(1):7. Disponible en: https://doi.org/10.1186/s42269-019-0256-x
33. Asfaram S, Rezaei R, Fakhar M, Ghezelbash B, Nakhaei M, Hezarjaribi HZ, et al. High occurrence of Toxoplasma gondii infection among blood donors in Ardabil Province as main focus of zoonotic visceral leishmaniosis, northwestern Iran. Annals of Parasitology [Internet]. 2021 [citado 17 de septiembre de 2023];67(4):611-7. Disponible en: https://doi.org/10.17420/ap6704.377
34. Soltani S, Tavakoli S, Sabaghan M, Kahvaz MS, Pashmforosh M, Foroutan M. The Probable Association between Chronic Toxoplasma gondii Infection and Type 1 and Type 2 Diabetes Mellitus: A Case-Control Study. Interdiscip Perspect Infect Dis [Internet]. 24 de mayo de 2021 [citado 17 de septiembre de 2023];2021:2508780. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC8169249/
35. Zibaei M, Bahadory S, Saadati H, Pourrostami K, Firoozeh F, Foroutan M. Intestinal parasites and diabetes: A systematic review and meta-analysis. New Microbes and New Infections [Internet]. 1 de enero de 2023 [citado 17 de septiembre de 2023];51:101065. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S2052297522001172
36. Mewara A, Singh S, Khurana S, Gupta P, Sehgal R. Seroprevalence of Toxoplasmosis at a Tertiary Care Centre in North India from 2004 to 2014. Indian J Med Microbiol. 2019;37(3):351-7.
37. Sánchez M de J. Posible asociación entre toxoplasmosis y diabetes [Internet] [Thesis]. Universidad Veracruzana. Centro de Investigaciones Biomédicas. Región Xalapa; 2019 [citado 15 de septiembre de 2023]. Disponible en: https://cdigital.uv.mx/
38. Khalil M, Baothman M, Alserhan F, Almunyif A, Alsharbe G, Samaren H, et al. Prevalence of Toxoplasma gondii infection in diabetic patients in Makkah AL Mukarramah, Saudi Arabia. Trop Biomed. 1 de junio de 2018;35(2):464-71.
39. Majidiani H, Dalvand S, Daryani A, Galvan-Ramirez M de la L, Foroutan-Rad M. Is chronic toxoplasmosis a risk factor for diabetes mellitus? A systematic review and meta-analysis of case-control studies. Braz J Infect Dis [Internet]. diciembre de 2016 [citado 21 de septiembre de 2023];20:605-9. Disponible en: https://www.scielo.br/j/bjid/a/fTwmRpF8JbRydrZCgZpYKzs/?lang=en
40. Li YX, Xin H, Zhang XY, Wei CY, Duan YH, Wang HF, et al. Toxoplasma gondii Infection in Diabetes Mellitus Patients in China: Seroprevalence, Risk Factors, and Case-Control Studies. Biomed Res Int. 2018;2018:4723739.
41. Han Y, Nie L, Ye X, Zhou Z, Huang S, Zeng C, et al. The association between Toxoplasma gondii infection and hypertensive disorders in T2DM patients: a case-control study in the Han Chinese population. Parasitol Res. marzo de 2018;117(3):689-95.
Published
Issue
Section
License
Copyright (c) 2024 Rolando Sánchez-Artigas, Ariagna Martínez, Yoiler Batista, Reisey Batista Ramírez (Author)
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
The article is distributed under the Creative Commons Attribution 4.0 License. Unless otherwise stated, associated published material is distributed under the same licence.
